Дрожжи занимаются сексом не от хорошей жизни

Хотя вопрос о том, почему большинство живых существ предпочитают сложный процесс полового размножения простому бесполому, продолжает оставаться любимой головоломкой эволюционистов‑теоретиков, в общем виде эта задача была решена, по‑видимому, еще Августом Вейсманом в конце XIX века (Weismann, 1889). Вейсман предположил, что секс увеличивает разнообразие потомства, тем самым предоставляя материал для отбора и повышая его эффективность, что позволяет организмам быстрее адаптироваться.

Сегодня, по прошествии века с четвертью, можно сказать, что гипотеза Вейсмана при всей ее расплывчатости и неконкретности в целом подтвердилась. Правда, попытки ее конкретизировать породили новые проблемы. Появилось несколько конкурирующих теорий, которые по‑разному оценивают влияние полового размножения на эффективность разных форм отбора. Одни модели, как мы уже знаем, видят в сексе прежде всего способ ускоренного накопления полезных мутаций (повышение эффективности положительного отбора). Другие подчеркивают роль секса в отбраковке вредных мутаций (отрицательный отбор). Поставить эксперимент, который позволил бы разделить эти два эффекта, трудно, потому что мы не умеем напрямую регулировать соотношение полезных и вредных мутаций у подопытных организмов. Можно, однако, регулировать его косвенно, меняя степень благоприятности среды. «Благоприятность» означает, что организмы хорошо приспособлены именно к такой среде, многие их гены подогнаны к ней оптимальным образом. Поэтому в идеальных условиях вероятность появления полезных мутаций минимальна. В неблагоприятной среде частота полезных мутаций должна быть выше: случайные перемены с большей вероятностью пойдут на пользу организму, если ему живется плохо. Что касается вредных мутаций, то они в обоих случаях должны возникать намного чаще, чем полезные. Однако их средняя «вредность», скорее всего, будет меньше, если условия благоприятны. Дело в том, что живые организмы, как правило, имеют «запас прочности». Например, у дрожжей из бооо генов только 1000 абсолютно необходимы для выживания в идеальных условиях. Все остальные нужны для борьбы с разного рода трудностями, т. е. для жизни в неоптимальной среде (Hillenmeyer et al., 2008). Ясно, что мутации, нарушающие работу этих «дополнительных» генов, будут в среднем более вредными в стрессовых условиях, чем в оптимальных.

Все эти соображения были учтены Джереми Греем и Мэттью Годдардом из Оклендского университета (Новая Зеландия) при планировании эволюционного эксперимента, в ходе которого они попытались сравнить влияние секса на эффективность положительного и отрицательного (стабилизирующего) отбора (Gray, Goddard, 2012).

В эксперименте использовались линии дрожжей, различающиеся по скорости мутирования и по способности к сексу. Наряду с обычными, «дикими» дрожжами, у которых средняя частота мутирования составляет 6,9×10⁻⁸ мутаций на пару нуклеотидов за поколение (в геноме дрожжей 1,2×10⁷ пар нуклеотидов), использовались дрожжи с удаленным геном MSH2. Этот ген участвует в исправлении ошибок в ДНК, поэтому его удаление привело к десятикратному ускорению мутагенеза – до 7,3×10⁻⁷ мутаций на пару нуклеотидов за поколение.

Жизненный цикл дрожжей Saccharomyces cerevisae.

Кроме того, чтобы лишить часть подопытных линий способности к сексу, авторы удалили у них два гена (SPO11 и SPO13), необходимых для мейоза. В результате получились «бесполые» дрожжи, не отличающиеся от обычных ни по скорости размножения, ни по другим существенным характеристикам. Дрожжи размножаются бесполым путем (почкованием), пока им хватает пищи. Голодание стимулирует мейоз, в результате которого диплоидная клетка превращается в четыре гаплоидные споры. Гаплоидные клетки подразделяются на два пола (a и α). Разнополые клетки сливаются попарно, образуя зиготу, после чего цикл повторяется. Генно‑модифицированные бесполые дрожжи при голодании тоже пытаются превратиться в споры, но вместо четырех гаплоидных спор у них получаются две диплоидные, вполне жизнеспособные и не нуждающиеся в слиянии с кем бы то ни было.

Всего, таким образом, авторы получили дрожжевые клетки четырех типов:

1) способные к сексу, с низкой скоростью мутирования;

2) способные к сексу, с высокой скоростью мутирования;

3) бесполые, с низкой скоростью мутирования;

4) бесполые, с высокой скоростью мутирования.

Половину подопытных популяций выращивали в благоприятных условиях (при температуре 30 °C в несоленой среде), остальные поместили в стрессовые условия (37 °C, 1,17 % NaCl). В общей сложности в эксперименте приняли участие 24 подопытные популяции: по три популяции каждого из четырех типов эволюционировали в благоприятных и столько же – в стрессовых условиях. Эксперимент продолжался в течение 300 бесполых поколений, между которыми были равномерно распределены 11 раундов полового размножения. Все популяции одновременно подвергались голоданию, что стимулировало образование гаплоидных спор у обычных дрожжей и диплоидных – у бесполых.

Авторы следили за тем, как меняется приспособленность дрожжей по сравнению с предковым штаммом. Для этого подопытные дрожжи смешивали с предками в пропорции 1:1 и измеряли относительную скорость размножения эволюционировавшей популяции.

В благоприятных условиях ни способность к половому размножению, ни скорость мутагенеза не повлияли на ход эволюции. Приспособленность дрожжей всех четырех типов лишь слабо колебалась и спустя 300 поколений осталась на исходном уровне.

Это значит, что полезные мутации, по‑видимому, почти не возникали (как и следовало ожидать в благоприятных условиях), и положительному отбору нечего было поддерживать. Результат соответствует общепринятому мнению, что в оптимальных условиях отрицательный отбор преобладает над положительным. Скорость мутирования, даже искусственно повышенная, вероятно, оказалась все же недостаточной, чтобы вызвать генетическое вырождение за 300 поколений.

В неблагоприятных условиях картина получилась другая. Наблюдался рост приспособленности у дрожжей, способных к сексу, – как у обычных, так и у «мутаторов». У бесполых дрожжей с низкой скоростью мутирования рост приспособленности был выражен намного слабее. Что же касается бесполых линий с повышенной скоростью мутирования, то их приспособленность снижалась: началось генетическое вырождение.

Рост приспособленности свидетельствует о накоплении полезных мутаций. Очевидно, в неблагоприятных условиях случайные мутации действительно оказываются полезными чаще, чем в оптимальных. Эксперимент подтвердил, что половое размножение повышает эффективность положительного отбора, помогая накапливать полезные мутации. Это видно из того, что обычные дрожжи приспособились к стрессовым условиям лучше, чем бесполые.

То, что в неблагоприятных условиях у бесполых дрожжей‑мутаторов началось вырождение, говорит о том, что в такой ситуации отрицательный отбор уже не мог справиться с отбраковкой вредных мутаций, и они начали накапливаться. Тем временем точно такие же дрожжи, но только способные к сексу, в таких же условиях быстро повышали свою приспособленность. Из этого следует, что в неблагоприятных условиях важную роль играют обе формы отбора, причем половое размножение повышает эффективность обеих.

–––––